Better safe than sorry: Soil microbiota puts tomato in a state of alert (+ Italian version)

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You probably know that there are trillions of microorganisms living all over our bodies, especially enjoying our warm and appetising guts. The population of microbes that help our digestion, or simply hang around our bodies, is called the microbiota, and plants have one as well. The plant microbiota is particularly concentrated around the roots, where the plant can form some quite intimate symbioses with a group of fungi called mycorrhizal fungi: the fungus delivers water and nutrients from the soil directly into the plant root, and gets rewarded with reduced carbon.

When plants are cultivated in greenhouses they are kept as sterile as possible – disinfected seeds are planted on sterile, artificial soil. Keeping the plant free from most of the microbes is a widespread way to avoid pathogens in agriculture, but does it have an influence on plant metabolism?

Chialva et al., from the University of Torino, Italian National Research Council and Genomics Research Centre CRA-GPG, recently published a paper in New Phytologist in which they tested if the exposure to soil microbiota has an effect on tomato plants. To make the experimental conditions realistic, they grew tomato plants in two kinds of native soils loaded with life that they collected from different regions of Italy, as well as on a commercial disinfected control substrate. Then they went to check the molecular profile of the tomato roots using no less than three different methods: RNA-seq, proteomics and direct quantification of biochemical compounds.

The researchers found out that the molecular profile of the tomato roots grown in native soils was different from those grown on control substrate, as there was an “activation of general molecular defences against diverse environmental stresses in plants grown on native soil”. The plants also produced pathogenesis-related proteins, even if they had never had the pleasure of meeting a pathogen. Microbes can be helpful, but to avoid getting ripped off, you need to deal with them with the right tools. Better safe than sorry (and badly infected).

The general defence weapons that the researchers dug out from their huge dataset are derived from the activation of the phenylpropanoid biosynthesis pathway. When this pathway is active, it can produce a broad range of molecules that protect the plant from pathogens as well as from abiotic stresses as UV damage, freezing and drought. The researchers measured the quantity of phenols and lignin, two final products of this pathway, and found significantly higher amounts in the plants grown in native soils. Phenols are antioxidant and antimicrobial compounds, while “lignification of cell wall is the first constitutive barrier against pathogen attack or abiotic stresses such as salinity”. So the tomatoes grown on native soils built up fortified walls, and were well trained to use the weapons that are present in their genome.

Proposed model of tomato (Solanum lycopersicum) plant response to soil microbiota. The scheme illustrates the main pathways which are differentially regulated. Figure 7 from Chialva et al.

These preventive measures were not used by tomato plants growing on sterile substrates. Instead they left all the wall fortification tools and weapons closed up somewhere in the dusty parts of the genome, and could not be bothered to take them out and get them up and running.

But the wary response of tomato plants could be in large part provoked by adding to the disinfected soils a single mycorrhizal fungus which is one of the best performing partners of tomato (F. mosseae). This demonstrated that their acquaintances in the dodgy microbial world are indeed the ones giving tomatoes a hint about the importance of being alert and use preventive measures against possible pathogens.

 


 

Italian version

Fidarsi e’ bene ma non fidarsi e’ meglio: le comunita’ microbiche del suolo mettono il pomodoro in uno stato di allerta.

Come probabilmente sapete ci sono miliardi di microrganismi che vivono su tutte le superfici del nostro corpo e apprezzano in particolare le nostre calde e appetitose budella. L’insieme di tutti questi microbi che ci aiutano con la digestione o che semplicemente gironzolano per il nostro corpo si chiama microbiota, e anche le piante ne hanno uno. Il microbiota delle piante si concentra intorno alle radici, che possono formare delle simbiosi molto intime con un gruppo di funghi chiamati “micorrizici”. Il fungo recapita acqua e nutrienti direttamente all’interno delle radici e viene ricompensato con molecole che derivano dalla fotosintesi.

Ma quando le piante sono coltivate nelle serre vengono mantenute piu’ sterili possibile, piantando semi disinfettati in un suolo artificiale e sterilizzato. Mantenere le colture libere dalla maggior parte dei microbi e’ un comune metodo utilizzato in agricoltura per schivare i patogeni, ma puo’ essere che influenzi il metabolismo delle piante?

Matteo Chialva e un gruppo di ricercatori dell’Universita’ di Torino, del CNR e del Centro di Genomica del CREA, hanno pubblicato recentemente un articolo sul giornale New Phytologist, nel quale testano gli effetti che il contatto con il microbiota del suolo ha sulle radici di pomodoro. Per lavorare in condizioni sperimentali realistiche hanno fatto crescere i pomodori sia su due tipi di terreno nativi e strabordanti di vita, provenienti uno dal Piemonte e l’altro dalla Liguria, che su un substrato commerciale disinfettato di controllo. Quindi sono andati a vedere  com’era il profilo molecolare delle radici utilizzando la bellezza di tre metodi diversi: RNA-seq, proteomica e la quantificazione diretta di alcuni composti biochimici.

Cosi’ hanno scoperto che il profilo molecolare delle radici di pomodoro cresciute in terreni nativi era diverso da quello delle radici cresciute sul substrato sterile di controllo, poiche’ nelle piante cresciute in suolo nativo erano attivate difese molecolari generiche contro diversi stress ambientali. In piu’ venivano prodotte anche proteine legate alla patogenesi, nonostante queste piante non avessero mai avuto il piacere di incontrare un patogeno. I microbi del suolo possono essere utili, ma per evitare di essere fregati bisogna saperli trattare con gli strumenti appropriati. Fidarsi e’ bene, ma non fidarsi e’ meglio, specialmente se si rischia di finire pesantemente infettati.

Le armi di difesa generiche che i ricercatori hanno scovato nella loro montagna di dati sono derivate dall’attivazione della biosintesi dei fenilpropanoidi. Quando questa via metabolica si attiva e’ in grado di produrre una gran varieta’ di molecole che proteggono la pianta sia dai patogeni che da stress abiotici, come dal danno da raggi UV, dal gelo e dalla siccita’. La quantita’ di fenoli e lignina, due dei prodotti finali di questo pathway, e’ stata misurata e trovata significativamente piu’ alta nelle piante cresciute in suoli nativi. I fenoli sono composti antiossidanti ed antimicrobici, mentre la lignina viene usata dalle piante per impregnare le pareti cellulari ed e’ la prima barriera costitutiva contro l’attacco dei patogeni o contro alcuni stress abiotici come la salinita’. Quindi i pomodori cresciuti in suoli nativi costruiscono difese fortificate e sono  ben allenati ad utilizzare le armi presenti nel loro genoma..

Al contrario, le piante di pomodoro cresciute su un substrato sterile non usavano queste misure preventive. Piuttosto lasciavano tutti gli strumenti per la fortificazione e le armi di difesa chiuse da qualche parte nelle zone polverose del genoma, e non avevano proprio la minima voglia di tirarli fuori e farli funzionare.

La risposta diffidente può però essere stuzzicata in gran parte aggiungendo ai suoli disinfettati un singolo fungo micorrizico, che è uno dei migliori partner per il pomodoro (F.mosseae). Ciò dimostra che sono proprio le conoscenze del losco mondo dei microbi che suggeriscono ai pomodori di stare allerta e usare misure di difesa preventive contro il possibile arrivo di patogeni.

Zoe Nemec Venza

Featured image from F. Tronkin. CC BY-NC-ND 2.0

References:

Chialva, M. , Salvioli di Fossalunga, A. , Daghino, S. , Ghignone, S. , Bagnaresi, P. , Chiapello, M. , Novero, M. , Spadaro, D. , Perotto, S. and Bonfante, P. (2018), Native soils with their microbiotas elicit a state of alert in tomato plants. New Phytol. . doi:10.1111/nph.15014

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Zoe Nemec Venza

Zoe Nemec Venza is a Sainsbury PhD student at the University of Bristol, in Dr Jill Harrison’s lab, funded by the Gatsby Charitable Foundation. She graduated from her Masters degree at the Universita’ di Pisa, with Prof Francesco Licausi. Her research interests are mostly located in the broad field of plant development. She is particularly fascinated by how cell identity is established and by how developmental pathways changed during evolution. Zoe is doing an internship at the New Phytologist Trust during summer 2018.